John Hawkes wurde in Alexandria, Minnesota, als Sohn von Patricia Jeanne (Olson) und Peter John Perkins, einem Landwirt, geboren. Er ist skandinavischer und britischer Herkunft. John zog nach Austin, Texas, um seine Karriere als Schauspieler und Musiker zu beginnen. Er war Mitbegründer der Big State Productions Theatre Company und trat im Originalstück "In the West" der Gruppe im Kennedy Center in Washington, D.C. auf. Er nahm den Künstlernamen "John Hawkes" an, weil ein anderer Schauspieler seinen Geburtsnamen John Perkins teilte.
John spielte in dem von der Kritik gefeierten Film Me and You and Everyone We Know (2005), der viel Lob erhielt und mit dem Sonderpreis der Jury beim Sundance Film Festival sowie dem Camera d'Or Award beim Filmfestival von Cannes ausgezeichnet wurde.
Weitere Spielfilme sind der Lion's Gate Film, A Slipping-Down Life (1999) mit Guy Pearce, der Psychothriller Identity (2003) mit John Cusack und Ray Liotta, Miami Vice (2006) mit Jamie Foxx und Colin Farrell, Playing God (2004), The Perfect Storm (2000), From Dusk Till Dawn (1996) und Caçadores de Perigo (1997). Hawkes spielte auch in dem Independent-Film Buttleman (2003) mit und produzierte ihn mit, wofür er 2004 beim Sedona Film Festival einen Breakout Performance Award und 2003 beim Deep Ellum Film Festival einen Sonderpreis der Jury erhielt.
Hawkes' Fernsehcredits umfassen eine Hauptrolle in der von Kritikern gefeierten HBO-Serie Deadwood (2004), in der er "Sol Star" spielte, einen temperamentvollen Unternehmer in einer gesetzlosen Stadt.
John lebt in Los Angeles, wo er mit seiner Band "King Straggler" schreibt, aufnimmt und Musik spielt.
Filme
2026 – Heartland
2026 – Jack & Christine
2026 – Butthole Surfers: The Hole Truth and Nothing Butt
2022 – Roving Woman
2019 – Dem Leben auf der Spur
2019 – The Peanut Butter Falcon
2019 – Deadwood - Der Film
2018 – Unlovable
2018 – Small Town Crime
2017 – Three Billboards Outside Ebbing, Missouri
2016 – Too Late
2016 – Massive Attack, Tricky & 3D - Take It There
2016 – Dr. Del
2015 – Everest
2015 – The Driftless Area
2014 – Joe Albany - Mein Vater, die Jazzlegende
2013 – Life of Crime
2013 – Unforgiven - Das Todesurteil der Toni Jo Henry
2013 – Sigur Rós: Valtari Film Experiment
2013 – The Playroom
2013 – Resurrection Slope
2012 – Leaning Towards Solace
2012 – Lincoln
2012 – Outlaw Country
2012 – The Sessions - Wenn Worte berühren
2012 – Kingdom Come
2012 – Arcadia
2011 – Martha Marcy May Marlene
2011 – Contagion
2011 – Higher Ground - Der Ruf nach Gott
2011 – Earthwork
2010 – Eve's Necklace
2010 – Winter's Bone
2010 – Good Morning, Pennsylvania
2010 – Everything Will Happen Before You Die
2010 – On Holiday
2009 – S. Darko - Eine Donnie Darko Saga
2008 – Buffalo Soldiers ´44 - Das Wunder von St. Anna
2007 – American Gangster
2007 – Wristcutters - A Love Story
2007 – Welcome
2006 – Miami Vice
2006 – Dirty Movie
2005 – Ich und Du und Alle, die wir kennen
2003 – Strange Frequency²
2003 – Harold Buttleman: Daredevil Stuntman
2003 – Identität
2001 – Hardball
2001 – Sam's Circus
2000 – Sand
2000 – Der Sturm
1999 – Der Diamanten-Cop
1999 – Late Last Night
1999 – A Slipping Down Life
1999 – Silver Wolf
1998 – Verliebt in Sally
1998 – Ich weiß noch immer, was du letzten Sommer getan hast
1998 – Where's Marlowe?
1998 – Rush Hour
1998 – Teuflische Engel - Sie kriegen euch auch noch
1998 – Hard Proof
1997 – Playing God
1997 – Steel - Der stählerne Held
1997 – Zwei Singles in L.A.
1996 – Deep in the Heart
1996 – Shaughnessy: The Iron Marshal
1996 – From Dusk Till Dawn
1995 – Die Nacht der Krähe
1995 – Congo
1994 – Deadphone
1994 – Cool and the Crazy
1994 – Bad Boys Never Die
1993 – Flesh and Bone - Ein blutiges Erbe
1993 – Freaks - Das ultimative Monster-Grusel-Kabinett!
1992 – Ein Cop sieht rot
1991 – The Rape of Doctor Willis
1991 – Scary Movie
1991 – Sweet Poison
1990 – Never Leave Nevada
1989 – Rosalie Goes Shopping
1988 – Wehr dich, Dakota
1988 – Heartbreak Hotel
1988 – Kopflos durch die Nacht
1988 – Liebe aus Leidenschaft
1988 – Johnny Be Good
1988 – D.O.A. - Bei Ankunft Mord
1988 – Bar-B-Que Movie
1985 – Future Kill - Die Herausforderung
1984 – Police Academy – Dümmer als die Polizei erlaubt
Dead Beat
How and Why
Path Lights Serien
2019 – Too Old to Die Young
2017 – Legend of Master Legend
2014 – True Detective
2009 – Eastbound & Down
2006 – Psych
2004 – Lost
2004 – Deadwood
2002 – Taken
2002 – Without a Trace – Spurlos verschwunden
2002 – Monk
2001 – 24
2001 – Strange Frequency
2000 – CSI – Den Tätern auf der Spur
1998 – Brimstone
1998 – Fantasy Island
1998 – Martial Law - Der Karate-Cop
1998 – The Crow
1998 – Die glorreichen Sieben
1997 – Buffy – Im Bann der Dämonen
1997 – Practice - Die Anwälte
1996 – Millennium - Fürchte deinen Nächsten wie Dich selbst
1996 – Dangerous Minds - Eine Klasse für sich
1996 – The Big Easy
1996 – Jim Profit - Ein Mann geht über Leichen
1996 – Pacific Blue - Die Strandpolizei
1995 – The Naked Truth
1994 – Ein Hauch von Himmel
1994 – Emergency Room – Die Notaufnahme
1994 – Rebel Highway
1993 – Akte X – Die unheimlichen Fälle des FBI
1992 – L.A. Machine
1990 – Ausgerechnet Alaska
1990 – Wings – Die Überflieger
1988 – A Taste for Death